13/05/2025
Nutrimento come medicina: elencazione dei metaboliti secondari delle piante, derivati da polline, nettare e resina, con benefici per la salute delle api
La nutrizione delle api non si limita ai macronutrienti; oltre a carboidrati, lipidi e proteine, il polline e il nettare di molte specie contengono diversi metaboliti secondari vegetali (PSM, noti anche come fitochimici). Si ritiene che questi composti svolgano principalmente funzioni di proteziione delle piante da erbivori, patogeni e fattori di stress ambientale [13–21]. Nonostante il loro presunto ruolo primario di composti difensivi, recenti ricerche hanno rivelato che diversi PSM presenti nel polline e/o nel nettare sono benefici per gli impollinatori, anche attraverso i loro effetti antiparassitari contro gli endoparassiti e i patogeni delle api [22] e la detossificazione di sostanze tossiche ambientali [23–25].
Questi risultati, uniti alla diffusa preoccupazione per il declino delle popolazioni di api, causato in parte dall'esposizione a parassiti, patogeni e sostanze tossiche [26–28], hanno portato a un crescente interesse nello sfruttare le proprietà "medicinali" dei prodotti floreali di interesse apistico per promuovere la salute e la conservazione delle api [29,30]. Tuttavia, al di là di un piccolo numero di specie ben studiate, non siamo ancora in grado di comprendere quanto possano essere diffusi questi effetti "medicinali" e quanto siano rilevanti per la salute individuale e le dinamiche di popolazione delle api. Questo lavoro si propone di sintetizzare le informazioni disponibili sugli effetti "medicinali" dei prodotti vegetali rilevanti per gli impollinatori (polline e nettare) al fine di iniziare a colmare questa lacuna conoscitiva. Nello specifico, identifichiamo i PSM, così come alcuni acidi grassi (AG) e prodotti vegetali contenenti questi composti, con effetti benefici sulla salute delle api.
In questa revisione, distinguiamo tra diversi tipi di benefici medicinali: promozione della longevità, riduzione dell'impatto delle malattie attraverso la funzione immunitaria e la difesa contro gli agenti patogeni, e disintossicazione da sostanze tossiche. Di seguito, definiamo brevemente ciascun tipo di beneficio in relazione ad api e bombi.
Longevità
Nelle api, una maggiore longevità è associata a un maggiore successo riproduttivo nelle regine [36,37]. Per le operaie, un inizio precoce del foraggiamento è correlato a una durata di vita più breve; se fattori di stress innescano un foraggiamento precoce, il numero di operaie potrebbe non essere in grado di sostenere lo sviluppo delle larve, con conseguente morte della colonia [38–40]. La relazione tra longevità e successo della colonia suggerisce che i fattori che promuovono la longevità potrebbero migliorare il successo della colonia nelle api.
Funzione immunitaria e protezione dalle malattie
Api e bombi sono suscettibili a numerosi agenti patogeni, tra cui batteri, funghi, virus, endoparassiti ed ectoparassiti [41–43]. I metaboliti secondari delle piante possono influenzare le malattie in diversi modi, sia attraverso effetti diretti sull'agente patogeno che attraverso effetti mediati dall'ospite [22]. Tra gli effetti mediati dall'ospite, forse il più significativo è il potenziale dei PSM di influenzare il funzionamento del sistema immunitario delle api.
Nelle api eusociali, la risposta immunitaria comprende sia l'immunità innata che quella sociale. L'immunità innata è l'insieme delle vie di segnalazione cellulare che consentono a una singola ape di rilevare un agente patogeno e di innescare una risposta per neutralizzarlo o riparare i danni da esso causati [51–54]. Elementi cruciali del sistema immunitario delle api includono la produzione di peptidi antimicrobici (AMP), la melanizzazione e l'incapsulamento [55,56]. Inoltre, le vie di risposta immunitaria possono essere mediate da simbionti microbici [55,57], suggerendo che il microbioma delle api svolga un ruolo chiave nel supportare la funzione immunitaria nelle api eusociali. Mentre i dettagli del sistema immunitario innato possono differire tra i taxa di api, il sistema nel suo complesso è altamente conservato tra gli insetti [52,54,58], il che significa che gli effetti osservati dei PSM sulla funzione immunitaria in un taxon potrebbero essere più probabilmente applicabili a tutti i taxa di api. L'immunità sociale, al contrario, opera solo nelle api eusociali. Comprende una serie di comportamenti che aiutano le api a ridurre il rischio di infezioni e infestazioni, tra cui l'auto- e l'allogrooming, la rimozione delle carcasse dalla colonia e, per le api mellifere, la raccolta di resina per produrre propoli [32,59–62].
2.3. Disintossicazione
Le api allevate e selvatiche sono esposte a una varietà di sostanze tossiche ambientali, in particolare ai pesticidi. Queste sostanze tossiche causano effetti acuti e cronici, tra cui una riduzione della capacità di orientamento, della capacità di foraggiamento, delle funzioni cognitive e della fecondità, e un aumento della mortalità [63–78]. Inoltre, l'esposizione a sostanze tossiche spesso rafforza altri fattori di stress, portando infine al declino della popolazione [79]. Ad esempio, i prodotti agrochimici possono interagire con i patogeni in modo tale che le api colpite subiscano esiti più negativi quando esposte a entrambi [80–84]. È stato inoltre dimostrato che l'esposizione ai pesticidi riduce anche la funzione immunitaria delle api, il che può esacerbare le infezioni esistenti [85–88].
3. Metaboliti secondari delle piante con benefici medicinali
Dalla letteratura, abbiamo identificato 51 metaboliti nel polline, nel nettare e nella resina (PNR) in grado di produrre benefici documentati per la salute delle api (Tabella S1).
Sono stati documentati otto metaboliti benefici appartenenti a dieci o più famiglie; questi includono quercetina (35 famiglie in 22 ordini di piante ), kaempferolo (29 specie, 19 ordini), acido linolenico (22 famiglie, 20 ordini), acido linoleico (18 famiglie, 16 ordini), ramnetina (15 famiglie, 12 ordini), acido p-cumarico (11 famiglie, 8 ordini), rutina (10 famiglie, 10 ordini) e acido cinnamico (10 famiglie, 9 ordini). La maggior parte delle famiglie con un'elevata diversità di metaboliti benefici (ad esempio, Arecaceae, Asteraceae, Brassicaceae, Fabaceae) condivide gruppi di metaboliti sostanzialmente simili, inclusi la maggior parte di questi metaboliti diffusi. Diverse famiglie delle Lamiales (Lamiaceae e Verbenaceae) presentano gruppi di metaboliti molto distintivi, privi della maggior parte dei metaboliti diffusi sopra elencati (6 su 20) e composti invece da una varietà di terpenoidi. Anche le Burseraceae, le Rubiaceae e le Rutaceae sono caratteristiche, con una diversità di metaboliti da bassa a moderata, ma un'alta prevalenza di terpenoidi nelle prime e di caffeina nelle ultime due (Figura 2).
La maggior parte dei metaboliti benefici proviene dal polline; abbiamo trovato un totale di 301 registrazioni da polline di 141 specie, contro 57 da nettare (di 31 specie) e 65 dalla resina (di 28 specie). Poiché il polline costituisce i gameti mobili delle piante, mentre il ruolo del nettare è esclusivamente quello di attrarre impollinatori o nemici naturali, una maggiore abbondanza e diversità di metaboliti nel polline rispetto al nettare è anche coerente con la teoria e i dati secondo cui le piante allocano in modo differenziale i composti difensivi tra i tipi di tessuto a seconda della loro importanza per la fitness (Teoria della Difesa Ottimale; [96–98]). Tuttavia, sottolineiamo un'importante avvertenza: questi benefici sono spesso dipendenti dal contesto e il consumo di un particolare metabolita può conferire un beneficio in una dimensione della salute delle api ma comportare un costo in un'altra dimensione. Tra i 51 metaboliti inclusi in questa revisione, il 76% ha avuto solo effetti positivi documentati su una o più dimensioni della salute delle api e un ulteriore 24% ha avuto effetti dipendenti dal contesto. Nessuno dei metaboliti riportati in questa revisione ha avuto effetti puramente negativi. Un'analisi approfondita dei potenziali impatti negativi dei metaboliti sulla salute delle api esula dallo scopo di questa revisione, ma merita chiaramente ulteriori studi.
Longevità
Solo pochi metaboliti sono stati associati a una maggiore longevità nelle api: acido abscissico, caffeina, resveratrolo e timolo [101,102]. Inoltre, gli effetti dell'acido abscissico sembrano dipendere dal livello di organizzazione, riducendo la longevità individuale ma promuovendo la longevità della colonia nelle api mellifere [101]. Al contrario, molteplici metaboliti con impatti benefici in un'altra dimensione della salute sono associati a una diminuzione della longevità individuale in almeno alcuni contesti; questi includono acido acetico [103], eugenolo [104], acido p-cumarico [103] e timolo [104]. Questi risultati evidenziano come un singolo metabolita possa influenzare molteplici parametri di salute, a volte in modi opposti, rendendo difficile generalizzare i benefici o gli svantaggi di specifici metaboliti senza fare riferimento a un contesto specifico.
Funzione immunitaria e microbioma
È stato dimostrato che una più ampia varietà di metaboliti influenza positivamente la funzione immunitaria e/o il microbioma delle api. L'espressione genica immunitaria e la produzione di peptidi antimicrobici nelle api mellifere sono potenziate da acido p-cumarico, anabasina, aucubina, catalpolo, eugenolo e nicotina [104,106,107]. L'acido abscissico aumenta l'attivazione dei granulociti, che contribuisce alla guarigione delle ferite [108,109], mentre la caffeina, l'acido gallico, il kaempferolo e l'acido p-cumarico aumentano la diversità, l'abbondanza e la ricchezza del microbioma intestinale [110]. Al contrario, l'acido cinnamico e l'esperidina, pur avendo effetti antifungini (Tabella 1), sono associati a una ridotta espressione del gene immunitario chiave imenoptaecina [111].
Tra i metaboliti associati a un aumento della funzione immunitaria, kaempferolo, acido abscissico, acido gallico e acido p-cumarico sono stati riscontrati nel PNR di diverse famiglie di piante non strettamente correlate, suggerendo una loro possibile diffusione. Analogamente, l'eugenolo è stato documentato in diverse famiglie. La presenza di caffeina, un alcaloide, è stata documentata in un numero minore di famiglie, in particolare Rubiaceae e Rutaceae. L'anabasina e i glicosidi iridoidi aucubina e catalpolo sono ancora più limitati, con presenza documentata rispettivamente in Nicotiana spp. (Solanaceae) e in diverse famiglie delle Asteridi (Figura 2).
Difesa contro gli agenti patogeni
Di gran lunga, il beneficio più documentato dei metaboliti delle piante è la difesa contro gli agenti patogeni, con 41 dei 51 metaboliti benèfici totali che mostrano effetti difensivi contro uno o più agenti patogeni (Tabella 1). La maggior parte degli studi è stata condotta su parassiti tripanosomatidi e microsporidi, mentre la ricerca apistica si è concentrata maggiormente su batteri e Varroa. Tuttavia, gli effetti dei metaboliti osservati in vitro spesso non si traducono completamente in effetti nell'ospite (ad esempio, [112]), rendendo difficile generalizzare gli effetti di un metabolita sulla base di una singola via di esposizione. Esistono prove crescenti che i metaboliti si trasformino durante il passaggio attraverso l'intestino delle api, sia attraverso effetti diretti dei processi metabolici nell'ape, sia mediati dal microbioma intestinale [113,114]. La trasformazione dei metaboliti mediata dall'ospite spiega anche, almeno in parte, perché alcuni composti abbiano effetti profilattici ma non terapeutici o viceversa . Mentre gli effetti documentati da studi in vitro rappresentano effetti diretti del composto sull'agente patogeno, la maggior parte degli studi condotti in vivo non ha identificato il meccanismo causale che collega il metabolita o il prodotto vegetale alla riduzione dell'infezione (vedi tuttavia [100,113]), il che significa che questi potrebbero rappresentare effetti diretti o effetti mediati dall'ospite (ad esempio, migliorando la funzione immunitaria).
Disintossicazione
Abbiamo trovato prove di effetti detossificanti per 11 metaboliti (Tabella 2). Alcuni di questi metaboliti (ad esempio, la quercetina) sembrano aiutare le api aumentando l'espressione dei geni di detossificazione [106,115]; la modalità d'azione per altri metaboliti disintossicanti non è chiara. Inoltre, ci sono molteplici metaboliti in questo gruppo che sembrano avere effetti dipendenti dal contesto. Ad esempio, la luteolina sembra peggiorare gli effetti del tebuconazolo ma riduce gli effetti del tau-fluvalinato sulle api mellifere [24]. Un altro metabolita con effetti dipendenti dal contesto nelle api mellifere è l'acido indolo-3-acetico nelle api mellifere: ad alta concentrazione, causa una riduzione della sopravvivenza, mentre a una concentrazione intermedia, causa un aumento della sopravvivenza [116].
Nel complesso, esistono solide prove a sostegno dell'efficacia delle piante medicinali per le api. Tuttavia, delle oltre 200 piante "medicinali" presentate in questa revisione, solo una piccola frazione fornisce prodotti rilevanti per le api che sono stati testati direttamente sulle api o sui loro agenti patogeni. La piccola percentuale dimostra la necessità di ulteriori indagini sugli effetti di polline, nettare e resina sulla salute delle api, al di là dell’alimentazione
tratto dalla pubblicazione open access Food as Medicine: A Review of Plant Secondary Metabolites from Pollen, Nectar, and Resin with Health Benefits for Bees
Bandele Morrison 1, Laura R. Newburn 2 and Gordon Fitch 2,3,*
Insects 2025, 16, 414
Bees rely on pollen and nectar for nutrition, but floral products provide more than just macronutrients; many also contain an array of plant secondary metabolites (PSMs). These compounds are generally thought to serve primarily defensive purposes but also appear to promote longevity and immune funct...
